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鸣人开始接受自来也的特训，学习更高级的忍术。佐助因对复仇的渴望而背叛了村子，加入了奥罗奇马鲁，鸣人和其他忍者尝试将他带回村子。晓组织成为了故事中的主要敌对势力，他们的目标是捕获所有的尾兽，包括封印在鸣人体内的九尾。故事逐渐揭示了更多关于尾兽、宇智波一族的历史、以及忍者世界的秘密。故事达到高潮，第四次忍界大战爆发，所有忍者村联合起来对抗晓组织和提出战争的宇智波斑。在战争中，鸣人实现了极大的成长，不仅解放了体内的九尾，还与之建立了伙伴关系。最终，鸣人帮助结束了战争并揭示了忍者世界的真相，实现了和平。在《火影忍者疾风传》中，鸣人和佐助之间的最终对决解决了他们长期的矛盾，为主线故事画上了句号。鸣人最终实现了他成为火影的梦想，故事以他的成功和成熟告终。续作《博人传》讲述了鸣人的儿子博人以及新一代忍者的故事，继续《火影忍者》的世界观和主题。